После событий Heroes Chronicles: Меч Мороза, Гелу, предводитель Лесной Стражи АвЛи и владелец Клинка Армагеддона, нападает на Килгора, варварского короля Кревлода, стремясь завладеть и уничтожить Меч Мороза. Как и предсказывало пророчество, столкновение Клинка Армагеддона и Меча Мороза в битве приводит к колоссальному взрыву (известному как Расплата), который уничтожает мир Энрот. Однако многим обитателям планеты удаётся спастись: во время Расплаты открываются таинственные порталы, переносящие их в другой мир – Аксеот, который также является местом действия Might and Magic IX. Среди этих беженцев оказываются многие герои предыдущих частей серии, и многие из них довольно быстро возвращаются к своим прежним занятиям на новом месте.

Сюжет Heroes of Might and Magic IV разворачивается в основном через шесть игровых кампаний. Каждая из них рассказывает о том, как были сформированы основные королевства одного из континентов Аксеота после Расплаты и прибытия на него энротианских беженцев. В центре каждой кампании – лидер одной из фракций, и она повествует о том, как этот лидер добился своего положения. В отличие от Heroes of Might and Magic III, все шесть кампаний доступны с самого начала, и каждая из них представляет собой самостоятельную историю.

В кампании Прибежища (The True Blade) Лисандр, верный рыцарь, ранее служивший королеве Катерине Айронфист, правит молодым королевством Паледра, населённым преимущественно беженцами из Эрафии. Однако его власть оспаривает узурпатор по имени Сэр Уортон, утверждающий, что он – единственный выживший наследник династии Грифонхарт. Многие генералы Лисандра переходят на сторону Уортона, вынуждая лорда либо разоблачить самозванца, либо потерять контроль над своим королевством.

В начале кампании Цитадели (Glory of Days Past) вождь варваров Ваерьяк переживает глубокое разочарование из-за перемен, постигших его народ. После смерти Килгора его соплеменники погрязли в междоусобицах и рискуют полностью истребить себя. Стремясь вернуть варварскому королевству былое мирное состояние, существовавшее до прихода Килгора к власти, Ваерьяк отправляется доказать свою силу и подчинить соперников. Его ведёт наставник, Тарнум (ранее главный герой серии Heroes Chronicles).

Кампания Академии, “Цена Мира”, повествует об Эмилии Найтхейвен, простой крестьянской девушке, дочери энротианского стеклодува. Однако на Аксеоте ей приходится возглавить общину напуганных беженцев и превратить их в могущественное королевство Великий Аркан. Успех королевы Эмилии, однако, не остаётся незамеченным: его замечают Гэвин Магнус, Бессмертный Король Бракады (известный по Heroes of Might and Magic III и Might and Magic VII), и его верный джинн Сольмир. Они стремятся предотвратить для Аксеота ту же участь, что постигла Энрот (то есть полное уничтожение), и для этого решают магически лишить всё его население свободы воли.

Кампания Природы “Элвин и Шаэра” повествует об Элвине, простом эльфе из эльфийского королевства Аранорн (основанного преимущественно выжившими из АвЛи). Элвин без памяти влюблён в Шаэру, но их любви угрожает Лорд Харк – могущественный соперник, который также добивается расположения девушки. Неутомимое стремление Элвина к своей возлюбленной ввергает весь регион в кровопролитную междоусобную войну, и тот, кто выйдет из неё победителем, получит не только руку Шаэры, но и трон Аранорна.

Кампания Некрополя под названием “Полумёртвый” повествует о Голдоте Полумёртвом – получеловеке, полуличе, ставшем жертвой некромантического заклинания. Он наложил его, чтобы спасти свою жизнь, но что-то пошло ужасно не так. Уставший от жалкого существования на объедках, которые ему удавалось красть у напуганных крестьян, Голдот объединяет оставшихся в живых Некромантов и демонических Криганов из бывших энротианских королевств Дейя и Эофол. Так рождается Некросс – могущественное и внушающее страх королевство. Однако Голдот вынужден стать защитником как живых, так и мёртвых, когда могущественное существо из другого измерения прибывает на Аксеот с планами покончить со всей жизнью во вселенной.

Кампания Приюта под названием “Дочь Пирата” знакомит нас с Тауни Бальфур, единственной дочерью знаменитого пирата. После трагической гибели отца Тауни наследует его корабль и команду. Бороздя просторы Золотого Моря, сражаясь с грозными буканьерами, морскими чудовищами и даже русалками, Тауни намерена превзойти славу своего отца и стать самым грозным пиратским капитаном Аксеота. При этом ей предстоит столкнуться со своим собственным тёмным прошлым.